第一章　胃周淋巴系统解剖生理学概述

一、胃淋巴结回流路径

19世纪末，当人们认识到淋巴结转移是胃癌最常见的转移方式，单纯的胃切除术治疗胃癌难以达到满意效果时，许多欧美学者就开始研究胃的淋巴回流路径，探索胃癌淋巴结转移规律，尝试相关淋巴结的切除。当时已经发现胃癌的淋巴结转移不仅在胃周，也常出现在胰腺上缘等部位。1944年，日本的Kajitani根据166例胃癌淋巴结切除的结果，总结出沿腹腔动脉系统分布的淋巴结与胃癌转移密切相关，提出了进行胃癌系统性淋巴结清除的理念。随后，Kajitani率领日本胃癌研究会按照这一理念，首先从解剖学上将与胃癌转移相关的淋巴结逐一分组并详细地描述胃的淋巴回流路径，进而从组织学上观察转移淋巴结的分布，总结淋巴结转移规律，奠定了胃癌系统性淋巴结清除的理论基础。从解剖学上描述胃的淋巴系统是日本学者在研究胃癌淋巴结转移规律中迈出的关键一步。

胃壁各层的淋巴结管网按一定的流动方向相互吻合沟通，大体上与静脉伴行并汇入胃周的淋巴系统。但是淋巴结清扫术则沿动脉廓清，并且以动脉命名各组的胃周淋巴结分组，因而正常的胃壁淋巴回流习惯上按四支主要动脉分为四区:

Ⅰ区(胃网膜右动脉分布区):收集幽门部和胃体下半部大弯侧淋巴回流。该区域淋巴管丰富，沿胃网膜动脉注入幽门下淋巴结，其输出管再经幽门后淋巴结和幽门上淋巴结汇入肝动脉周围淋巴结和腹腔动脉周围淋巴结。另一部分沿胰头前面的胃网膜静脉汇入结肠中静脉根部淋巴结和肠系膜上静脉淋巴结。

Ⅱ区(胃短动脉和胃网膜左动脉分布区):收集胃底大弯侧左半部分和胃体大弯上半部的淋巴回流，该区域淋巴管少，经脾胃韧带注入脾门和胰尾间的胰脾淋巴结。其中胃底左半侧淋巴管向左行注入脾淋巴结，而该处后壁一部分淋巴管可直接注入胰脾淋巴结。胃体大弯侧的左半部分淋巴管，沿胃网膜左动脉向左行，大部分直接注入脾门淋巴结，少部分经胃左下淋巴结汇入脾门淋巴结，再注入脾动脉周围淋巴结，最后汇入腹腔动脉周围淋巴结。

Ⅲ区(胃左动脉分布区):该区收集贲门部、胃底右半侧、胃小弯左半侧的淋巴回流。其中胃底右半侧淋巴管大部分注入贲门前和贲门旁淋巴结，少部分注入贲门后和胰胃淋巴结，偶尔注入左膈下淋巴结。胃小弯左半侧淋巴管大部分注入胃上淋巴结，少部分直接注入胰胃淋巴结。贲门部淋巴管大部分注入贲门前、后和贲门旁淋巴结，而少部分注入胃上和胰胃淋巴结。上述贲门前、后、旁淋巴结和胃上淋巴结均经胰胃淋巴结汇入腹腔动脉周围淋巴结，该区是胃的重要淋巴回路。

Ⅳ区(胃右动脉分布区):胃右动脉细，血液少，且该区淋巴管细少，沿胃右动脉分布的幽门上淋巴结也少。此处汇集胃幽门部小弯侧淋巴管可经肝、十二指肠韧带逆行进入肝门淋巴结，但大部分经肝总动脉周围淋巴结注入腹腔动脉周围淋巴结。

残胃癌由于第一次手术操作造成残胃的淋巴回流及解剖学的改变，使其与普通胃癌淋巴回流相比有很大的不同［1-3］。首先，胃小弯侧因胃左动脉和(或)其降支被切断，沿胃左动脉的淋巴回流改向贲门右走行，再转向腹腔动脉周围;而大弯侧淋巴主要引流至脾门与脾动脉干区域。另外，残胃壁内淋巴回流与周围连接的脏器相沟通，即贲门胃底淋巴回流可以通过食管-胃结合部流入食管下段，残胃远侧淋巴回流向十二指肠壁内(毕-Ⅰ式吻合)或空肠壁内(毕-Ⅱ式吻合)，尤其是胃切除毕-Ⅱ式消化道重建术后残胃癌者，癌细胞可以通过胃空肠吻合口向其所属系膜的淋巴结转移，直达小肠系膜根部淋巴结。通过研究发现，初次手术保留胃左动脉的残胃患者与胃上部原发性胃癌相同，残胃淋巴回流从小弯侧沿胃左动脉回流是其主要途径;而初次手术切除胃左动脉者则由于向胃小弯侧的淋巴回流被阻断，而向大弯侧的淋巴回流则取代成为主要途径。具体来说残胃癌的淋巴回流主要集中在以下3个方面:①沿原来胃左动脉、胃后动脉及脾动脉方向的回流;②沿胃吻合的十二指肠及空肠的淋巴流向;③胸腔内淋巴流向。

二、胃周淋巴结分组

日本胃癌研究会按照解剖学将胃癌转移有关的淋巴结按以下分组(表1-1，图1-1，图1-2)［4］:

三、胃癌淋巴结转移方式和特点

胃癌的转移方式主要是淋巴结转移。有报道，75.0%～90.0%的胃癌可见淋巴结转移。由于胃壁各层都存在淋巴管网，特别是黏膜下及浆膜下层的淋巴管网尤为丰富，为淋巴结转移提供了有利条件。

对胃癌切除标本及转移淋巴结的研究结果证实，胃癌淋巴转移的具体过程为:

1.癌细胞侵入淋巴管

从癌组织中释出的癌细胞通过一定的方式侵入癌灶附近的毛细胞淋巴管。侵入的过程是，癌细胞首先穿过上皮细胞基底膜和结缔组织间隙，与毛细淋巴管内皮细胞紧密接触，随后癌细胞以阿米巴样运动穿过毛细淋巴管内皮细胞间隙进入淋巴管，或被组织中强大的淋巴回流冲进“开放”状态的毛细胞淋巴管内。

2.癌细胞在淋巴管内运行

癌细胞进入淋巴管后，随流动着的淋巴液运行。运行的方式有两种:①癌细胞在淋巴管内呈连续性增殖和蔓延的连续性癌栓;②癌细胞以分散的漂浮的栓子形式转移的漂浮性癌栓。之所以呈现不同的癌栓，可能与癌细胞本身的特性有关，即前者的癌细胞间黏着性较强，而后者的黏着性较弱，易于分离和转移。不同形式的淋巴管癌栓形成也与胃癌本身的生长浸润方式有关。连续性癌栓主要见于巢生型、团生型胃癌，而漂浮性癌栓主要见于弥生型胃癌，即印戒细胞癌或分化较低的腺癌。

3.癌细胞在淋巴结内形成转移灶

在淋巴管内运行的癌栓到达局部淋巴结，先聚集于边缘窦，然后生长繁殖并破坏淋巴结结构，形成淋巴结内转移癌灶。

胃癌的淋巴结转移一般依据癌灶的原发部位，按其淋巴引流途径，由浅入深、由近而远地沿淋巴管逐站转移。如胃下部癌多先转移至第3、4、5、6组，继而向第7、8、9组转移，最后向第12、13、16组淋巴结转移。胃上部癌首先波及的是第1、2、3、4组等，而后渐及第7、8、9、10、11组等淋巴结。

沿淋巴管转移的方式一般分为两种，即连续性扩散与非连续性扩散。连续性扩散是指胃癌细胞在淋巴管内进行性增殖，沿着管腔不断地向所属淋巴结(或逆行)蔓延，达到一定距离或到达引流区淋巴结内。这种方式多见于巢状生长的胃癌，在癌周黏膜下或在浆膜下层见有大量充满淋巴管管腔的实性癌栓。如发生在浆膜的实性癌栓，使淋巴管阻塞扩张，淋巴液淤积，于胃壁浆膜面出现成排的淋巴管小泡或呈灰白色细颗粒样条索或斑点，此即为所谓癌性淋巴管。非连续性扩散是指癌细胞脱落到淋巴管内，不形成连续的癌细胞条索，比较分散地漂浮或游走于淋巴管腔内或以阿米巴样运动的方式从淋巴管内游出，或是顺淋巴回流到达引流的淋巴结内。当癌细胞到达淋巴结时，在淋巴窦内也仍以浮游状态继续扩散。此种扩散方式多见于低分化腺癌或弥漫性生长的黏液细胞癌。虽然此型胃癌的淋巴结转移比较广泛，但有时可见淋巴结周围的网膜组织内已先于淋巴结转移而有大量的癌细胞浸润，甚至包围着未见癌转移的淋巴结，这一现象表明癌细胞在疏松间质内的扩散更为迅速。上述两种扩散方式不是孤立的，特别是在淋巴管内连续性扩散，有时仅仅达到一定的距离，然后癌细胞脱落到淋巴管内，又以第二种方式进行扩散转移。

胃癌转移淋巴结分型的特点:

1.大体分型

①大结节融合型:淋巴结明显肿大，可如鸽卵大小甚或鸡卵大小，或数个淋巴结融合成团，周围有包膜，剖面观有时可见中心坏死。②小结节孤立型:淋巴结肿大不明显，一般不超过黄豆大小、散在，易误认为正常淋巴结。③一般型:为上述二型中间者。淋巴结稍有肿大，常如小手指大小、变圆、变硬。各型转移淋巴结中，大结节融合型转移度最低，平均转移数最少;相反，小结节孤立型转移度最高，转移数最多;一般型居中。

2.组织学分型

①早期转移:仅见淋巴结边缘窦内有少数癌细胞。②团块状转移:从淋巴结边缘窦向髓质内形成团块状癌结节，周围组织呈排压状。③弥漫状转移:淋巴结结构尚保留或被破坏，癌细胞在皮质和(或)髓质内呈弥漫状分布。

胃癌的淋巴结转移多按淋巴引流顺序，由近及远，由浅及深。有时可因淋巴道受阻出现逆行转移。有时还可以出现跳跃式转移，即近处淋巴结尚未出现转移灶时，远处淋巴结已发现有转移。以上现象提示临床医生在手术时注意对淋巴结的检查和确定清除的范围有重要意义。

胃癌淋巴结除了沿淋巴管转移的一般方式外，还有一些特殊的转移方式［5］:

1.逆行转移

由于胃癌各分区的引流淋巴管之间有相互吻合的通道，即使正常的情况下亦有逆流发生，加之在淋巴管或淋巴结内因癌转移所致阻塞，则更容易造成逆流。因此，淋巴结的逆行性转移是胃癌转移的一个常见现象。

2.跳跃转移

有时淋巴结的转移不是由浅入深地发生，而是不经过浅淋巴结而经侧副支直接到达深组淋巴结。这种情况的存在提示临床医生手术时对远处淋巴结清除的必要性。

3.Virchow转移

上腹部脏器以胃、十二指肠为中心，包括肝脏、胰腺、脾脏等共为一个淋巴引流单位，并汇集至腹腔动脉周围淋巴结。该组淋巴结与肠系膜根部淋巴结(肠道淋巴的终末淋巴结)共同注入肠淋巴干，肠淋巴干一部分与腰淋巴干或主动脉周围淋巴结相交通，大部分淋巴液经乳糜池而注入胸导管。在胸导管注入左颈内静脉处有一组左锁骨上淋巴结。该组淋巴结的转移称为Virchow转移。此时意味着腹膜后沿主动脉周围可能已有广泛转移。

许多研究表明，影响胃癌淋巴结转移的因素有很多［6，7］，主要与肿瘤浸润深度、大体形态、大小和组织分型有关。浸润程度越深，直径越大，分期越晚，分化越差，则淋巴结转移率也越高。而淋巴结的转移率与肿瘤发生部位、患者年龄、性别无确切相关依据。但是肿瘤的部位却与转移淋巴结的组别分布有关。淋巴结转移是胃癌的一个重要的生物学特性，也是影响预后的重要因素。以淋巴结清扫为主的胃癌根治术中，对转移淋巴结的彻底清除，既是手术治疗的重点，也是难点。只有认识胃癌淋巴结转移的生物学行为，充分掌握胃癌淋巴结的转移规律，选择合理的手术方式，从而提高手术的根治性。

参考文献

1.Sasako M，Maruyama K，Kinoshita T，et al.Surgical treatment of carcinoma of the gastric stump.Br J Surg.1991; 78(7): 822.

2.Pointner R，Wetscher GJ，Gadenstatter M，et al.Gastric remnant cancer has a better prognosis than primary gastric cancer.Arch Surg.1994; 129(6): 615.

3.IkeguehiM，Kondou A，Shibata S，et al.Clinicopathologic differences between carcinoma in the gastric remnant stump after distal partial gastrectomy for benign gastroduodenal lesions and primary carcinoma in the upper third of the stomach.Cancer.1994; 73: 15-21.

4.Japanese Gastric Cancer Association.Japanese classification of gastric carcinoma: 3rd English edition.Gastric Cancer.2011; 14(2): 101-112.

5.Moenig SP，Luebke T，Baldus SE.Feasibility of sentinel node concept in gastric careinoma: clinicopathological analysis of gastric cancer with solitary lymph nodemetastases.Anticancer Res.2005; 25(2B): 1349-1352.

6.Park YD，Chunq YJ.Factors related to lymph nodemetastasis and the feasibility of endoscopic mucosal resection for treating poorly differentiated adenocarcinoma of the stomach.Endoscopy.2008; 40(1): 7-10.

7.Kunisaki C，Makino H，Takagawa R，et al.Tumor diameter as a prognostic factor in patients with gastric cancer.Ann Surg Oncol.2008; 15(7): 1959-1967.