天文18年，公元1549年，年迈的织田信秀娶了和信长年龄相当的美女岩室夫人，整天沉迷于酒色。信长对此大为反感，为了提醒自己的父亲，便自己写了封情书送给岩室夫人。不久这件事闹得满城风雨，信秀大怒便命人把信长叫了过去。两人大吵了一番，“你怎么可以做出这么荒唐的事情来，她可是我的小妾啊。”“现在北有斋藤，南有今川和松平，尾张内还有信友，信光等人，您这样无意于将尾张送给别人。”“说我之前，你先看看你自己吧，整天游手好闲，竟做些让人奇怪的事，这哪里像尾张以后的继承人啊。”“我不需要别人教我做什么，而且只要您依然活着，我就会继续过悠闲的生活。”。。两人争吵的十分激烈，最后信秀没有办法，自己只好和岩室夫人搬到古渡城去居住，把那古野城留给了信长。
而就在信长刚成为那古野城主不久，突然有人来报，今川大军已经攻下尾张的安祥城，守将织田信广被俘。原来，松平氏的当家松平广忠被今川的人暗杀，今川军趁机占领了冈崎城兵进尾张，目的是夺回松平家的人质——竹千代。不久今川的使者就来到了那古野城，要求用信广交换竹千代。信长找来竹千代商议：“现在想用你换回信广，不知道你愿意么？”“我愿意，父亲死了，我要回冈崎去看他。这两年来谢谢您在尾张对我的关照。”就这样，竹千代告别了信长，回到了三河。
新年到了，每个城的主人就在布置自己的城堡，想踏实的好好过个年，暂时忘记乱世的纷扰。织田信秀和岩室夫人正在古渡城里寻欢做乐，缠绵过后，两人躺在床上。信秀刚要睡着，就听外面有人大喊：“父亲大人，大事不好了！”说话的人是信长的弟弟——织田信胜，与信长不同，信胜十分懂得礼数，也深受家臣们的爱代，时刻威胁着信长继承人的位置。到底是什么事情让信胜都忘记了礼数这么失态呢？“什么事，慢慢说。”“清州城那边发现火光，好像是有人攻打清州城。”“今川？还是斋藤？”“带头人是......是信长。”“他也太不知道天高地厚了。”清州城是尾张国里数一数二的大城堡，而城主信友更是信秀争夺尾张最强的对手，多年来两人一直暗中较劲，但都没发生过大的冲突。信秀怕信长的行为让信友发怒会来攻打自己，所以立刻准备战斗。而这时在那古野城里，“哈哈，真是太好玩了。”信长一边大笑，一边叫浓姬倒酒，同席而坐的还有刚才一起去偷袭清州的前田利家和丹羽长秀等人。这时平手政秀急忙跑了过来“殿下，您这次可是闯大祸了。您这样贸然的行动，万一那古野城被人偷袭了可就不妙了。”“所以才选择今天动手，而且那古野这有爷爷，我当然放心了。”再看信友这边，信友的家臣坂井极力要求出兵，以报此仇。可是信友十分多疑，生怕这是信秀诱自己出城的计策，最后作罢。
信长这次胡闹行为，引起了更多家臣的不满。于是以柴田胜家，林秀贞为首的家臣们联名上书给信秀，要求废除信长，立信胜为织田家的继承人。而让信秀十分吃惊的是，联名信上竟还有信长和信胜母亲土田夫人的签名。信秀陷入了烦恼之中，但是没多久，就与世长辞了。
1551年，犬山的织田信清出兵攻打古渡，信秀出城迎战，上马时突发脑病，落马而死。信长闻信，急忙出兵。平手感到信长懂事了，是去为见父亲最后一面，于是自己也带兵出发准备援助信长。可是当平手带兵来到古渡，却连信长的影子都没看见。原来信长趁犬山空虚，直接拿下了犬山城。最后和平手夹击信清，为自己父亲报了仇。
不久举行了信秀的葬礼，信长的打扮让在场的人都十分意外。作为家督继承人应该身穿孝服，而信长则是穿着半边袖子的衣服，光着上半身，光着脚，明显是个浪人的打扮。轮到他去上香的时候，他的举动更是让在场的人目瞪口呆，他没有恭敬的把香插到香炉上，而是把香扔向了父亲的牌位，这狂妄无理的举动，再次激怒了一些反对信长的家臣们。之所以做出这样的行为，是对父亲不听自己告诫过度纵欲的遗恨呢？还是对家臣们的示威呢？其真意只有信长自己明白。